Após o surto do Vírus do Apocalipse, o Japão fica sob o controle da GHQ. Shu Ouma conhece a cantora Inori Yuzuriha e acaba envolvido em um conflito entre as forças da resistência Funeral Parlor e os militares da GHQ. Ao tentar proteger Inori durante uma batalha, Shu desperta um poder especial em sua mão direita.

Depois de destruir um Endlave usando o poder despertado por Inori, Shu se junta à Funeral Parlor e descobre mais sobre o “Poder do Rei” e os misteriosos Voids. Mesmo inseguro sobre entrar na luta, ele decide agir após presenciar a brutal “purificação” feita pela GHQ. Agora, durante a missão para salvar os moradores do Forte Roppongi, o sucesso da operação depende dele.

Shu recusou a proposta de entrar para a Funeral Parlor e tenta voltar à sua vida normal. No entanto, tudo muda quando Inori aparece como aluna transferida em sua escola. Ele descobre que alguém o viu junto da Funeral Parlor e, então, começa uma corrida para encontrar a testemunha.

Shu é preso sob suspeita de ligação com terroristas. Enquanto está detido, o major Segai tenta manipulá-lo, falando sobre os crimes da Funeral Parlor e as boas intenções da GHQ, deixando ele cada vez mais confuso sobre em quem confiar. Em meio ao ataque da Funeral Parlor para libertar os prisioneiros, Shu se vê obrigado a tomar uma decisão — até que uma pequena esperança surge diante dele, levando-o finalmente a escolher seu caminho.

Shu escapa do centro de detenção da GHQ e segue para a base da Funeral Parlor carregando um rastreador escondido, entregue por Segai. Ainda sem confiar totalmente em Gai e seus companheiros, ele começa a se aproximar mais do grupo após vencer um treino de combate contra Ayase. Porém, a ameaça do “Leucocyte” acaba colocando Gai em grande perigo.

Shu é surpreendido pelo retorno de Gai, seu antigo aliado, que está completamente diferente. Ele toma tudo de Shu e transforma o Distrito 24 em uma fortaleza controlada pela Da'at, ameaçando o mundo inteiro. Sem rumo nem propósito, Shu vaga pelas ruínas ao lado de Inori, enquanto fogem. No entanto, no meio das mentiras e do desespero, a canção de Inori desperta uma verdadeira luz dentro dele.

Depois de entender os verdadeiros sentimentos de Inori, Shu finalmente encontra perdão para seus próprios pecados. Porém, para salvá-lo, Inori se sacrifica e acaba nas mãos de Gai. Sem seus poderes e sem aliados, Shu decide enfrentar Gai sozinho para resgatá-la. Enquanto isso, Segai inicia ataques brutais contra a Funeral Parlor e os amigos de Shu para destruir sua última esperança. Ao finalmente encarar quem realmente é, Shu desperta um poder quase milagroso que começa a mudar seu destino.

Enquanto Gai anuncia ao mundo o início da "Quarta Revelação", Shu recebe o diário de seu pai, Kurosu Ouma, que revela uma antiga amizade e a verdade por trás de tudo. Apesar de pensar em abandonar seus poderes, Shu acaba recebendo uma nova missão e parte para enfrentar seu destino, usando a verdade que descobriu ao lado de seus amigos.

A batalha que vai decidir o destino da humanidade finalmente começa. Em meio ao confronto de forças poderosas, Shu invade o Distrito 24 ao lado de seus companheiros para salvar Inori, onde Gai os espera. Correndo contra o tempo para chegar até ela, Shu acaba enfrentando seu pior inimigo, enquanto a canção dos que estão sendo sacrificados o guia em seu caminho.

A “quarta revelação” finalmente começa, trazendo ao mundo inteiro a luz da “evolução” e da “seleção”. Para encerrar a rivalidade que carregam desde a infância, dois jovens finalmente cruzam suas espadas. Diante de Shu, ferido e caído, brilha uma gota do coração. E então, naquele momento, ele finalmente entende o verdadeiro peso de seus pecados.